Sin embargo, las andanzas de este equipo se cortaron de golpe en 1936, año en el que estalló la Guerra civil española, camiseta liverpool hecho que obligó a suspender la liga durante tres temporadas. En el partido de vuelta, el portero Carmelo se lesionó gravemente en la primera mitad tras un duro golpe en la rodilla propinado por un rival. Otros jugadores que formaban parte de la alineación titular eran Celaya, Bertol, Arqueta, Mieza, Nando y el prometedor portero Echevarría, ganador de un Trofeo Zamora en la temporada 1940-41, quien se retiró prematuramente en 1942 debido a una tuberculosis. El campeonato de Liga se reanudó en la temporada 1939-40 y el Athletic se vio obligado a rehacer el equipo casi en su totalidad, ya que solo pudo disponer de siete de los jugadores que formaban parte de la plantilla anterior a la guerra: Oceja, Zabala, Gorostiza, Elices, Urra, Gárate y Unamuno. Este equipo logró hacerse con el campeonato de Liga en la temporada 1942-43, además de ganar la Copa del Generalísimo durante tres años consecutivos: en 1943, 1944 y 1945, respectivamente. Los últimos campeonatos ganados por esta generación fueron la Copa del Generalísimo de 1950, en la que Zarra logró el récord de ser el jugador que más goles ha marcado en una final copera tras anotar cuatro tantos (tres de ellos en la prórroga), y la Copa Eva Duarte (precursora oficial de la Supercopa).
Cuatro de ellos fueron oficiales (pleno de victorias) y otros 44 amistosos, con un global de 23 triunfos, seis empates y 15 derrotas. También quedaron subcampeones de Liga en las temporadas 1940-41, 1946-47 y 1951-52, y de Copa en los años 1942, 1949 y 1953. Cabe destacar los seis Trofeos Pichichi conseguidos por Zarra durante este tiempo. La década de 1920 finalizó con la creación del campeonato de liga en la temporada 1928-29. Este hecho coincidió con uno de los momentos más dulces de la historia del Athletic que durante los años treinta ganó ocho títulos en seis años. No obstante, el tricolor se quedaría con el trofeo tras obtener el campeonato a través de las dos vías posibles simultáneamente. Su primer gol con el tricolor fue durante una gira de pretemporada por España. “Pichichi” fue el encargado de anotar el primer gol de la historia de San Mamés. El 21 de agosto de ese mismo año procedieron a su inauguración con un partido amistoso entre el Athletic y el Racing Club de Irún que terminó con el resultado de empate a un gol. El nombre para el nuevo club surgió de la conjunción de «Boston», en alusión a un cuadro que representaba a la sastrería Boston, y «River» fue incorporado en homenaje al primer presidente Juan Deri que era de nacionalidad argentina e hincha fanático del River de ese país.
Entre 1917 y 1919 el club pasó por una etapa de crisis institucional y durante ese tiempo no llegó a participar en la Copa del Rey; en su lugar acudieron el Arenas en 1917 y 1919, y el Real Unión en 1918, ambos se proclamaron campeones. Igualmente, según el barómetro del CIS el Real Betis Balompié es el segundo equipo de muchos españoles, ocupando la cuarta posición respecto a la simpatía sentida hacia algún otro equipo además del principal. Italia fue la representada en la final de Old Trafford entre el Milan y la Juventus, que disputaba su cuarta final en ocho años saliendo vencedor en la tanda de penaltis el equipo milanés. Tras 5 años en el banquillo del club, la directiva llegó a un acuerdo con Frank Rijkaard para rescindir su contrato, siendo relevado por el hasta entonces entrenador del filial Pep Guardiola, símbolo del club, pero con escasa experiencia. En 1922 llegó al Athletic procedente del Racing de Santander el entrenador inglés Fred Pentland.
Durante su ausencia el club contrató a tres entrenadores diferentes: el inglés Ralph Kirby, el húngaro Lippo Hertzka y el español Máximo Royo, pero ninguno logró hacer campeón al equipo. Entonces llegó una época exitosa para el Athletic en la que conquistó tres veces consecutivas la Copa del Rey: en 1914, 1915 y 1916, respectivamente, camiseta del liverpool 2024 y la prensa nacional ya lo consideraba el mejor equipo de España. Sin embargo, a pesar de ser un estadio moderno para la época se encontraba alejado de Bilbao y el club, en pleno crecimiento, buscaba tener un campo propio en la misma villa. La Dimayor aceptó la inscripción provisional, pendiente de ratificación en el Consejo en pleno del organismo, dependiendo del cumplimiento de los requerimientos administrativos y del resultado de un partido de fogueo que se programó en el Estadio Alfonso López contra el Once Deportivo de Manizales; encuentro que ganó el Atlético Bucaramanga.
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